Opera sa otvára v lese pri brlohu draka Fafnera. Siegfrieda, syna Siegmunda a Sieglinde, vychoval trpaslík Mime, ktorý ho plánuje využiť na zabitie Fafnera a získanie prsteňa pre seba. Siegfried ukuje nový meč Nothung a vydá sa nájsť draka.
Po dlhej a náročnej ceste sa Siegfried dostane do Fafnerovho brlohu. Oklame draka, aby odhalil jeho slabé miesto a potom ho zabije. Keď pije Fafnerovu krv, získava schopnosť porozumieť reči vtákov. Vtáky mu hovoria o Valkýre Brünnhilde, ktorá spí na skale obklopenej ohňom.
Siegfried ide na vrchol hory a zobudí Brünnhilde bozkom. Tí dvaja sa do seba zamilujú a Siegfried prisahá, že ju bude chrániť. Ich šťastie je však krátkodobé. Zlý boh Alberich, ktorý vytvoril prsteň, sledoval Siegfrieda a Brünnhilde. Plánuje použiť Siegfrieda, aby sa pomstil bohom.
Alberich sa prezlečie za pútnika a stretne Siegfrieda. Povie Siegfriedovi, že mu je Brünnhilde neverná a že ho plánuje zradiť. Siegfried má zlomené srdce a opúšťa Brünnhilde. Alberich sa potom zjaví Brünnhilde a povie jej, že ju Siegfried zabije. Brünnhilde je zničená a zúfalo zaspáva.
Siegfried sa vráti k Mimemu, ktorý mu povie, že otrávil nápoj Brünnhilde. Siegfried je zdesený a ponáhľa sa späť na Brünnhildinu skalu. Nájde ju spať a sám vypije otrávený nápoj. Brünnhilde sa prebudí a nájde Siegfrieda umierať. Premôže ju smútok a zomiera na zlomené srdce.
Bohovia sa zhromažďujú vo Valhalle, domove bohov. Sledujú, ako požiar pohrebnej hranice Brünnhilde pohltí Walhallu. Svet je zničený a bohovia sú bezmocní.